Экспонируются предметы из создававшихся с 1883 года коллекций иконописи, резьбы по дереву, живописи, церковной утвари, оружия, декоративно-прикладного искусства, рукописные и старопечатные книги, документы, фотографии. Для демонстрации экспонатов используются книжные шкафы и витрины – оборудование первоначального «Музея церковных древностей» (1883 – начало 1920-х годов).
Экспозиция Музея церковных древностей в одностолпной Белой палате (около 1675 года постройки) Ростовского кремля была создана к 110-летию музея (1993). Это – выполненная с полным научным обоснованием, основанная на анализе документов, фотографий, картин и рисунков реконструкция первоначального музея, открытого здесь 28 октября 1883 года.