Музей в Борисоглебских слободах возник как филиал Ростовского государственного музея в 1927 году. Экспозиции открыты 8 ноября 1928 года. Устройство здесь филиала музея было вызвано передачей в 1924 году Ростовскому музею архитектурного ансамбля Ростовского Борисоглебского монастыря.
К 2014 году музей был выведен из стен монастыря. Для размещения филиала он получил здание XIX века, так называемый Дом крестьянина Ёлкина. Это двухэтажное здание в бывшей Подборной слободе принадлежало местным зажиточным крестьянам Ёлкиным.
В 2013–2015 годы прошла комплексная реставрация дома. Музеефикация здания основывается на этапах его истории: бытование его в качестве жилого дома крестьянина – земледельца, промышленника, торговца и благотворителя.
В доме крестьянина Ёлкина создан совершенно новый тип музея, ориентированный на интересы и потребности прежде всего местного населения. С этой целью в нем реализуется проект «Мой музей – моя история», действует клуб «Яблочный пирог».