Храм построен в 1687 (под другим сведениям в 1689) году архимандритом Авраамиевского монастыря Геласием при митрополите Ионе Сысоевиче в память явления на этом месте Иоанна Богослова Авраамию Ростовскому. Церковь срубили плотники, работавшие на строительстве Ростовского архиерейского дома.
Архитектурное достоинство храма – совершенство пропорций и соотношение объёмов. Двухэтажное здание состоит из подклета и самой церкви. Колокольня у храма появилась в XIX веке.
Внутри храма стены настолько чисто выструганы, что кажутся отполированными. Здесь же находятся украшенные резьбой клиросы, расписные фрагменты первоначального тяблового иконостаса с виртуозной полихромной резьбой и резные позолоченные царские врата – копия врат 1562 года, выполненная ростовским резчиком В. Л. Никольским в конце XIX века.
Храм великолепно смотрится при подъезде к городу Ростову Великому, возвышаясь над окружающей местностью.
С 1929 года – церковь Иоанна Богослова на Ишне является филиалом государственного музея-заповедника «Ростовский кремль».